وُضع حجر أساس الكنيسة في 8 أغسطس 1745 بحضور الإمبراطورة إليزابيث بتروفنا وولي العهد بطرس فيودوروفيتش (الإمبراطور بطرس الثالث لاحقا) وزوجته كاترين أليكسييفنا (الإمبراطورة كاترين الثانية لاحقا). وصممها المعماري سافا تشيفاكينسكي، قبل أن يُدخل فرانشيسكو بارتولوميو راستريلي تعديلات عليها ضمن مشروعه الشامل لإعادة بناء القصر عام 1750. وتختتم الكنيسة، التي تعلوها خمس قباب مذهبة تتوجها الصلبان، مجموعة قاعات الدولة داخل القصر.

جاءت زخارفها الداخلية على طراز الروكوكو الأوروبي، حيث يهيمن حامل الأيقونات الخشبي المذهب والإطارات المزخرفة على فضاء الكنيسة ذي الجدران الزرقاء. وشهدت الكنيسة محطات بارزة في تاريخ الأسرة الإمبراطورية الروسية، فقد شهدت حفلات زفاف أفرادها، وعُمّد فيها الإمبراطورين المستقبليين نيقولاي الأول ونيقولاي الثاني، كما شهدت لقاء الشاعر ألكسندر بوشكين، عندما كان طالبا في الليسيوم، بالإمبراطور ألكسندر الأول.