ويرتبط تاريخ الكنيسة ارتباطا وثيقا بمصير الهجرة الروسية، إذ جلب بحارة أسطول البحر الأسود، الذين أصبحوا أول أبناء الرعية، أيقونات وأواني كنسية إلى تونس عام 1920. وظهرت فكرة بناء كنيسة خاصة في أربعينيات القرن الماضي، إلا أن الحرب العالمية الثانية أدت إلى تأجيل المشروع لفترة طويلة. واستمر جمع التبرعات قرابة 30 عاما، حيث قدّم العديد من المهاجرين مدخراتهم الأخيرة لدعم البناء. وبلغت تكلفة الإنشاء نحو 8 ملايين فرنك، بينما تولى تصميم المشروع المهندس المعماري ميخائيل كوزمين، الذي استوحى تصميم الكنيسة من كنيسة "شفاعة السيدة العذراء على نيرل" الروسية التي تعود إلى القرن الثاني عشر.